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Reconstructing the origins of animal multicellularity using experimental evolution

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Des recherches révèlent des indices sur l’insaisissable moment «Hello World» de la vie multicellulaire

La transition vers la multicellularité a été une étape importante de l’évolution, mais elle a peut-être été différente de ce que l’on pensait au départ. Des preuves toujours plus nombreuses suggèrent que la machinerie génétique sophistiquée nécessaire à la création de formes de vie plus complexes pourrait avoir existé dans plusieurs organismes unicellulaires avant l’apparition des premiers animaux multicellulaires.

Tous les animaux ont évolué à partir d’un ancêtre unicellulaire il y a des millions d’années. Comprendre comment la vie a fait ce saut spectaculaire de la simplicité unicellulaire à la complexité multicellulaire est l’une des grandes énigmes contemporaines de l’évolution. Les scientifiques commencent tout juste à identifier les éléments clés de ce qui s’est réellement passé au départ. Reconstituer des événements qui se sont produits dans un passé très lointain n’est pas chose aisée. L’ancêtre unicellulaire de tous les animaux est aujourd’hui éteint. «De récentes études phylogénomiques suggèrent que les choanoflagellés, les filastériens et les mésomycétozoaires sont parmi les plus proches parents unicellulaires vivants des animaux, de la même manière que les chimpanzés sont les plus proches cousins de l’homme dans le règne animal», fait remarquer Omaya Dudin, coordinateur du projet MULTICELLEXPEVO, financé par l’UE, qui a bénéficié d’un financement dans le cadre du programme Marie Skłodowska-Curie.

Des organismes fascinants mais oubliés

Le boursier Marie-Curie a reçu une subvention Ambizione du Fonds national suisse de la recherche qui lui a permis de créer son propre laboratoire à l’École polytechnique fédérale de Lausanne (EPFL). Il s’est concentré sur les mésomycétozoaires, car il éprouvait le sentiment qu’ils étaient ceux qui ont le moins retenu l’attention jusqu’à présent. Parmi les holozoaires, ce groupe d’eucaryotes unicellulaires est la seule lignée qui forme des cénocytes au cours de leur cycle de vie. Un cénocyte est une cellule qui subit plusieurs cycles de divisions nucléaires sans cytokinèse. La cellule mésomycétozoaire qui a initialement un seul noyau peut se développer pour atteindre 128 noyaux partageant le même cytoplasme avant de subir une cellularisation. Les mésomycétozoaires ont également la particularité de pouvoir synchroniser facilement leurs cultures, ce qui permet aux scientifiques d’obtenir des cellules au même stade de croissance. «En tant que biologiste spécialisé dans la dynamique du cytosquelette, la première question qui m’a traversé l’esprit est de savoir comment une grosse cellule multinucléée conduit à la formation de centaines de cellules non nucléées», ajoute Omaya Dudin.

De superbes réseaux d’actine enveloppés de mystère

Le chercheur a eu recours à l’imagerie des cellules vivantes et fixes et à des inhibiteurs pour étudier et localiser les protéines à l’intérieur de la cellule. Il s’est tourné vers Sphaeroforma arctica (S. arctica), un mésomycétozoaire qui semblait plus robuste et uniforme que les autres espèces. L’équipe a démontré que la cellularisation chez S. arctica dépend des réseaux d’actine et de myosine qui génèrent des forces contractiles à l’intérieur des cellules. Le noyau d’une seule cellule se divise à plusieurs reprises pour former une couche épithéliale polarisée, qui donne ensuite naissance à de multiples cellules alors que la membrane plasmique subit des invaginations coordonnées. Il faut environ neuf heures au réseau d’actine pour se former à la surface du cénocyte. Avec l’aide des complexes Arp2/3, des formines et de la myosine II, qui se sont révélés essentiels dans le processus de cellularisation, le réseau passe par une étape multicellulaire transitoire. «La régulation de ces protéines est une prouesse de développement complexe pour un organisme unicellulaire. Plus important encore, le processus de cellularisation permet la formation d’une couche auto-organisée de cellules clonales», explique Omaya Dudin. «Des analyses de petits ARN et de microARN associent le processus de cellularisation à l’expression simultanée de gènes d’adhésion aux cellules, donnant lieu à des protéines comme les intégrines et les caténines. Ces protéines pourraient jouer un rôle important dans le développement animal et l’organisation spatiale des cellules animales.» Les implications de cette découverte sont radicales, elles changent notre perception du développement animal. «Si cette hypothèse se vérifie, cela pourrait signifier que la structure de type épithélial que nous observons chez les organismes unicellulaires était présente avant l’évolution des animaux. En faisant un parallèle entre cette situation et la question de “l’œuf et de la poule”, cela pourrait signifier que les œufs sont arrivés les premiers: les mécanismes de développement de l’organisation spatiale et de la différenciation cellulaire étaient en quelque sorte déjà présents chez l’ancêtre unicellulaire de tous les animaux», conclut Omaya Dudin.

Mots‑clés

MULTICELLEXPEVO, unicellulaire, multicellulaire, mésomycétozoaire, cellularisation, actine, Sphaeroforma arctica

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